Жемчужиной музейного собрания является коллекция иконописи, насчитывающая около 2500 экспонатов.
Фонд икон собран почти целиком на территории современной Карелии, отражая развитие иконописи в двух исторических регионах российского Севера — Обонежье и Западном Поморье. Своеобразие и уникальность этого собрания состоит в том, что представленные в нем памятники раскрывают духовный мир, религиозные представления и художественные идеалы северной, по преимуществу крестьянской Руси.
В данном фонде соединились воедино несколько коллекций, собиравшихся в Карелии на протяжении более чем столетнего периода, начиная со второй половины XIX в. Здесь хранятся иконы из некогда весьма обширного собрания Олонецкого епархиального древлехранилища, основанного в 1903 г. Основную часть его фонда составили художественные ценности, вывезенные из старообрядческих молелен Выгореции.
Переданная после революции Карельскому государственному краеведческому музею, эта коллекция была пополнена поступлениями 1918-1920-х гг., а также периода Великой Отечественной войны и находками первых послевоенных лет. В 1960-1963 гг. иконный фонд Краеведческого музея был почти целиком передан во вновь основанный Музей изобразительных искусств Карельской АССР, экспедиции которого весьма существенно пополнили собрание древнерусского искусства новыми памятниками иконописи.
Большой художественной ценностью отличается музейное собрание икон новгородского периода в истории Обонежья. Оно позволяет проследить влияние иконописи Новгорода Великого на процесс становления искусства Северной Руси на протяжении XV — XVI столетий, усвоения и развития древних традиций, которые особенно ярко проявились в памятниках XV – начала XVI вв., составляющих гордость музея и почти в полном составе вошедших в постоянную экспозицию. Среди этих произведений особенно замечательны иконы из деревень Пяльма, Пулозеро, Мегрега и других мест.
Северная иконопись XVI в. представлена такими уникальными по своей художественной выразительности памятниками, как «Успение» из деревни Васильево, «Деисусный чин» из деревни Часовенская, «Святые Евстафий и Трифон» из деревни Пяльма, «Суббота всех святых» из деревни Пебозеро и многими другими.
Особенное богатство и разнообразие характерно для собрания икон XVII — XVIII вв., составляющего основную часть коллекции. Постепенно, по мере проведения реставрационных работ, выявляется творческое своеобразие местных иконописных мастерских, существовавших во многих «медвежьих» углах древней Карелии. Их продукция отличалась подлинной уникальностью, неповторимой свежестью восприятия традиционных образов. Вместе с тем поражает духовная глубина творений северных мастеров, их способность постигать сложные религиозно-философские основы древнерусской культуры. Многочисленные стилевые варианты местной иконописи этого периода складываются в единое, яркое по художественной выразительности явление, получившее наименование «северных писем». Особые стилевые группы составляют иконы местных мастеров из карельского Сегозерья, а также из Заонежья, Олонецкого края, Западного Поморья.
В музее хранится также небольшое собрание изделий из дерева. В основном это резные иконы-барельефы XVII –XIX вв. и старообрядческие иконы с изображением Голгофского креста. Представляет интерес коллекция меднолитой пластики, связанной с культурой Выго-Лексинского общежительства. Церковное декоративно-прикладное искусство представлено украшенными орнаментом тяблами иконостасов, фрагментами оформления иконостасных рам, расписными, резными и лепными киотами для икон, орнаментированными «тощими» свечами.
На современном этапе реставрации памятников древнерусского искусства музей закончил, за единичными исключениями, раскрытие произведений XV — XVI вв. Основные усилия реставраторов направлены теперь на расчистку икон XVII – XIX столетий. В этой области ожидаются еще многие важные открытия, которые могут существенно прояснить и дополнить картину развития иконописи Карелии.